Les animaux les plus indépendants de la planète ? Ce sont sans aucun doute les bdelloidea. Rotifères de plusieurs centaines de micromètres avec une couronne de cils sur la tête, qui préfèrent vivre dans des endroits où l’eau douce est présente. Il existe plus de quatre cents espèces dans le monde – certaines aiment la mousse, d’autres les lichens, d’autres encore aiment les gouttières ou les petites piscines. Mais la plupart de ces espèces ont un point commun : en fin de compte, elles n’ont besoin de rien ni de personne.
Privilégiez cette préférence pour les endroits humides. C’est là que les bdelloidea prospèrent, sont les plus actives et produisent une progéniture. Mais supposons qu’il n’y ait pas d’eau, il y ait une déshydratation complète pendant des années, et même alors les rotifères survivent. Ils rétractent leur tête et leurs fesses, se rétrécissant jusqu’à former un petit tonneau. Leur métabolisme s’arrête et c’est ainsi qu’ils peuvent survivre des années. Dès 1687, l’inventeur néerlandais du microscope, Antoni van Leeuwenhoek, a vu comment les « animalcules-roues » apparemment morts qu’il avait découverts parmi les feuilles mortes d’une gouttière reprenaient vie après avoir ajouté un peu d’eau.
Ou prenez la reproduction. Des espèces telles que la reproduction Adineta vaga et Philodina roséole déjà quand ils ont quelques jours. Sans partenaire, bien sûr. Les Bdelloidea ne se sont pas engagés dans la reproduction sexuée depuis au moins dix millions d’années. Ils utilisent une forme particulière de reproduction asexuée.
Donc pas besoin d’eau, pas de partenaire et même pas de protection contre les rayonnements ionisants. Ce rayonnement radioactif à haute énergie provoque souvent des dommages irréparables aux cellules des êtres vivants. Mais pas avec les bdelloidea : à des doses de rayonnement des centaines de fois supérieures à ce que les humains peuvent tolérer, ils se reproduisent toujours sans aucun souci. Ils sont encore plus résistants aux radiations que les tardigrades, qui jouissent également d’une réputation considérable. Les plus petits animaux sont à la fois les plus invincibles et donc les plus fascinants pour la science.
Karine Van Doninck, professeur de biologie évolutive à l’Université libre de Bruxelles francophone, étudie les bdelloidea depuis plus de vingt ans en raison de ces propriétés caractéristiques. Sur la table de son bureau lumineux et vitré du campus se trouve une peluche rose : une version pelucheuse et considérablement agrandie d’un rotifère. « Reçu de mes étudiants. »
« En fait, ce n’est pas possible »
Dans son groupe de recherche, les rotifères sont examinés du point de vue de l’écologie, de la cytologie, de la génétique, de la biologie moléculaire, de la bioinformatique et même de l’art. «Je m’intéresse à la manière dont les formes de vie s’adaptent à leur environnement, et en particulier à la façon dont les espèces asexuées le font. Après tout, la reproduction sexuée est le mécanisme de base de la variation génétique, qui garantit une progéniture diversifiée et résiliente aux circonstances changeantes. Si vous transmettez uniquement le même matériel génétique de manière asexuelle, cela vous rend vulnérable.
De ce point de vue, les bdelloidea constituent un scandale évolutif au sein du règne animal. « Se reproduire sans partenaire et survivre ensuite avec succès pendant des dizaines de millions d’années n’est en réalité pas possible. Même chez les bactéries, qui se reproduisent également de manière asexuée, le matériel génétique semble en pratique être échangé entre individus. Ce ne sont donc pas exclusivement des clones d’eux-mêmes. La grande question est donc : qu’en est-il de Bdelloidea ? Et y a-t-il un lien avec leur tolérance à la déshydratation et aux radiations ? Nous résolvons ce casse-tête ici.
La reproduction asexuée au sein du règne animal n’est pas exclusive aux rotifères. Il existe toutes sortes d’insectes, de reptiles, de poissons, de crustacés et même d’oiseaux qui pratiquent la parthénogenèse (littéralement : reproduction vierge). La parthénogenèse ne se produit pas chez les mammifères, du moins pas naturellement. En 2022, des chercheurs ont réussi à faire pousser des embryons de souris à partir d’œufs non fécondés à l’aide de CRISPR-cas.
« La parthénogenèse implique généralement un ovule femelle qui n’est pas fécondé », explique Van Doninck. « Mais il existe d’autres formes de reproduction asexuée, comme l’androgenèse, dans laquelle seules les cellules sexuelles mâles sont transmises et le matériel femelle est retiré de l’ovule. »
La reproduction asexuée au sein du règne animal n’est pas exclusive aux rotifères
Et même au sein de la parthénogenèse, différentes formes sont possibles. Par exemple, il existe la gynogenèse, une variante dans laquelle les spermatozoïdes sont nécessaires pour stimuler l’ovule, mais dans laquelle l’ADN mâle n’est pas utilisé. Chez de nombreuses espèces, il existe également une parthénogenèse facultative, dans laquelle les animaux peuvent se reproduire de manière sexuée et asexuée. La reproduction asexuée peut alors démarrer chez une femelle lorsque, par exemple dans un zoo, il n’y a pas de mâle à proximité.
« Au départ, il semblait y avoir une parthénogenèse améiotique chez Bdelloidea », explique Van Doninck. Au cours de la méiose, des cellules sexuelles sont créées dans lesquelles le nombre de chromosomes est d’abord doublé puis divisé par deux, après quoi de nouvelles combinaisons sont possibles. Mais chez Bdelloidea, la méiose n’aurait pas lieu et il n’y aurait donc pas de réduction de moitié ni de recombinaison des chromosomes. L’éminent biologiste américain Matthew Meselson croyait dans les années 1990 avoir constaté que les bdelloidea conservaient leurs six paires de chromosomes, sans échange génétique. Cela l’a intrigué.
Van Doninck : « S’il n’y a jamais d’échange, les mutations s’accumulent et les chromosomes homologues au sein d’une paire deviendront de plus en plus différents les uns des autres, un phénomène qui a été surnommé l’effet Meselson. Et ces mutations finiront par entraîner l’extinction irrévocable d’une espèce. La question n’est donc pas tant de savoir comment on peut exister sans reproduction sexuée, mais comment on peut continuer à survivre avec succès à long terme.»
Subvention prestigieuse
Van Doninck a travaillé en étroite collaboration avec Meselson à l’Université Harvard à partir de 2003. Plus tard, elle a poursuivi ses recherches sur Bdelloidea en Belgique. En 2016, elle a reçu une bourse ERC, une prestigieuse bourse de recherche européenne. Et pendant cette période, une chercheuse de son groupe a découvert par hasard que les bdelloidea se livraient à une sorte de méiose. «Cela se produit d’une manière différente que chez l’homme, sans finalement réduire de moitié le nombre de chromosomes, mais le résultat est qu’une recombinaison du matériel génétique a bel et bien lieu. Et c’est précisément cette méiose qui semble être étroitement liée à leur capacité à vaincre les rayonnements ionisants et la déshydratation. Leur matériel génétique est initialement endommagé par de tels événements, mais ils peuvent ensuite le réparer étonnamment bien.
Van Doninck entre dans le laboratoire et place une boîte de Pétri sous le microscope. Pour mieux comprendre le mécanisme de réparation, elle travaille avec une espèce spécifique de Bdelloidea, dont son groupe a cartographié l’intégralité du génome : Adineta vaga. « L’organisme modèle parmi les rotifères. Vous les nourrissez d’algues ou de bactéries et ils se reproduisent en une semaine.
L’image montre des créatures allongées et semi-transparentes ; la tête ronde recouverte d’un anneau de minuscules cils. En raison de ces poils en forme de rayons, Van Leeuwenhoek leur a donné le nom d’« animaux à roues ».
Pour étudier l’influence des rayonnements ionisants sur les bdelloidea, Van Doninck les a également envoyés dans l’espace. Le laboratoire contient les modules dans lesquels les bdelloidea ont voyagé lors de la mission de l’ESA. « Nous le montrons aux étudiants lors des séances d’information. »
Les cellules subissent un stress oxydatif important lors de la déshydratation et des rayonnements ionisants, explique Van Doninck. De nombreux radicaux oxygène sont produits au cours de ce processus. « Ils détruisent tout, y compris l’ADN. »
Des doses de rayonnement extrêmement élevées
Il détruit également les chromosomes de Bdelloidea, mais ils se rétablissent ensuite remarquablement rapidement et bien. « D’après des recherches récentesPublié dans Avancées scientifiques, il apparaît que la phase méiotique est cruciale pour la récupération. Lorsque l’ADN est brisé, le répertoire de mécanismes de réparation que les organismes peuvent utiliser est limité. Abeille jonction d’extrémité non homologue par exemple, cela devient de l’ADN rapide et sale recollés, mais de nombreuses mutations et délétions surviennent souvent. À long terme, cela est désastreux pour la survie et les rotifères ne l’utilisent que dans des cellules qui ne sont pas transmises à leur progéniture.
« Chez Bdelloidea, nous avons découvert que le mécanisme de réparation le plus important a lieu dans les ovules, au cours de cette méiose jusqu’alors inconnue. »
Les Bdelloidea semblent utiliser leurs chromosomes homologues, c’est-à-dire les deux chromosomes d’une même paire, pour effectuer des réparations via ce qu’on appelle la recombinaison homologue. « Dans le nouvel ovule qui en résulte, l’ADN est à nouveau intact et il y a une nouvelle copie du chromosome homologue. »
Parfois, à des doses de rayonnement extrêmement élevées, les dégâts sont trop importants pour une telle recombinaison. Dans ce cas, les bdelloidea ont une autre stratégie, dit-on dans un article que Van Doninck a récemment publié avec des collègues en prépublication sur BioRxiv publiés : ils transmettent à la progéniture des chromosomes endommagés, brisés en morceaux plus petits, afin qu’ils puissent être réparés davantage lors de la méiose suivante. « Une telle réparation intergénérationnelle n’a jamais été observée auparavant et les rend incroyablement tolérants. »
Les rotifères ont beaucoup d’ADN étrange, provenant de bactéries, de plantes, de champignons…
La question reste de savoir comment les bdelloidea peuvent encore subir des variations dans leur ADN sans interférence génétique extérieure. Mais cette pièce du puzzle semble également se mettre lentement en place. « Les Bdelloidea semblent être capables d’absorber des fragments de leur environnement plus que toute autre espèce animale. Les extrémités de leurs chromosomes contiennent de l’ADN étranger, provenant entre autres de bactéries, de plantes et de champignons. Jusqu’à 8 pour cent de leur génome est constitué de matériel enregistré. Et ce n’est pas tout récent : cela semble aussi pouvoir se transmettre de génération en génération.»
L’une des protéines que les bdelloidea ont reçues des bactéries est l’ADN ligase E. Et cela semble également être une protéine exceptionnellement utile en termes de résistance aux radiations. « Les Bdelloidea, tout comme les humains, possèdent également leurs propres protéines ADN ligase. Mais des expériences sur des cellules humaines ont montré que la ligase-E spécifique offre une plus grande résistance aux rayonnements ionisants. Grâce à cette absorption horizontale – en d’autres termes : du matériel génétique qui n’est pas acquis de génération en génération, mais de l’environnement ou via des congénères – les bdelloidea deviennent probablement aussi très résilientes.
En ce qui concerne cet enregistrement horizontal, il apparaît désormais que les bdelloidea peuvent même échanger du matériel génétique entre elles. «Nous avons appelé cet échange entre tous les organismes féminins, sapphomixis, d’après la poète lesbienne grecque Sappho. D’autres chercheurs l’ont également constaté, mais des recherches supplémentaires sont nécessaires pour réellement confirmer le processus. Ce serait en fait une forme de sexe.
Et avec cela, les bdelloidea pourraient être légèrement moins asexuées et indépendantes qu’elles ne le paraissent aujourd’hui.